Parents with periodontitis drive the early acquisition of dysbiotic microbiomes in their offspring

Aurélio Amorim Reis, Mabelle Freitas Monteiro, Gabriela Martin Bonilha, Luciana Saraiva, Cassia Araújo, Mauro Pedrine Santamaria, Marcio Zaffalon Casati, Purnima Kumar, Renato Corrêa Viana Casarin
J Clin Periodontol. 2023;50:890–904

Abstract

Aim: To evaluate the microbial colonization in different dentition phases on individuals from 0 to 18 years of age belonging to families with a history of periodontitis compared to descendants of periodontally healthy parents.

Materials and Methods: The offspring of subjects with periodontitis (‘Perio’ group) and the offspring of periodontally healthy subjects (‘Healthy’ group), matched for gender and age, were included in this cross-sectional study and divided according to the dentition phase: pre-dentate, primary, mixed and permanent. The patients were clinically assessed, and their saliva was collected. DNA was extracted, and V1–V3 and V4–V5 regions of the 16S rRNA gene were sequenced.

Results: Fifty children of parents with periodontitis and 50 from healthy parents were included in the study and divided according to the dentition phase: predentate (n = 5/group), primary dentition (n = 15/group), mixed dentition (n = 15/group) and permanent dentition (n = 15/group) in each group. The microbiome composition was different between dentitions for both groups. Children of the Perio group presented a microbial diversity different from that of the Healthy group in mixed and permanent dentitions. The more intense shift in the community occurred between primary and mixed dentition in the Perio group, while the transition between mixed and permanent dentition was the period with greater changes in the microbiome for the Healthy group. Furthermore, a pathogen-rich environment—higher prevalence and abundance of periodontitisassociated species such as Prevotella spp., Selenomonas spp., Leptotrichia spp., Filifactor alocis, Prevotella intermedia, Treponema denticola and Tannerella forsythia— was observed in the Perio group.

Conclusions: The parents' periodontal status significantly affects the microbiome composition of their offspring from an early age. The mixed dentition was the phase associated with establishing a dysbiotic and pathogen-rich microbiome in descendants of parents with periodontitis.

Abstract italiano

Obiettivo: Valutare la colonizzazione microbica nelle diverse fasi della dentatura su individui di età compresa tra 0 e 18 anni appartenenti a famiglie con una storia di parodontite rispetto ai discendenti di genitori parodontalmente sani.

Materiali e Metodi: La progenie di soggetti con parodontite (gruppo 'Perio') e la progenie di soggetti parodontalmente sani (gruppo 'Healthy'), appaiate per sesso ed età, sono state incluse in questo studio trasversale e suddivise in base alla fase della dentizione: edentula, primaria, mista e permanente. I pazienti sono stati valutati clinicamente e la loro saliva è stata raccolta. Il DNA è stato estratto e sono state sequenziate le regioni V1-V3 e V4-V5 del gene 16S rRNA.

Risultati: Cinquanta figli di genitori con parodontite e 50 di genitori sani sono stati inclusi nello studio e divisi in base alla fase della dentizione: edentuli (n = 5/gruppo), dentizione primaria (n = 15/gruppo), dentizione mista (n = 15/gruppo) e dentizione permanente (n = 15/gruppo) in ciascun gruppo. La composizione del microbioma era diversa tra le dentature per entrambi i gruppi. I bambini del gruppo Perio presentavano una diversità microbica diversa da quella del gruppo Healthy nelle dentizioni miste e permanenti. Il cambiamento più intenso nella comunità si è verificato tra dentizione primaria e mista nel gruppo Perio, mentre la transizione tra dentizione mista e permanente è stato il periodo con maggiori cambiamenti nel microbioma per il gruppo sano. Inoltre, nel gruppo Perio è stato osservato un ambiente ricco di agenti patogeni - maggiore prevalenza e abbondanza di specie associate alla parodontite come Prevotella spp., Selenomonas spp., Leptotrichia spp., Filifactor alocis, Prevotella intermedia, Treponema denticola e Tannerella forsythia.

Conclusioni: lo stato parodontale dei genitori influenza in modo significativo la composizione del microbioma della loro prole fin dalla tenera età. La dentatura mista è stata la fase associata alla creazione di un microbioma disbiotico e ricco di agenti patogeni nei discendenti di genitori con parodontite.

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A cura del dr. Nicola Discepoli Siena

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